Lindsay strávil v NHL sedmnáct sezon v dresech Detroitu a Chicaga. V Red Wings vytvořil úderný útok s dalšími hvězdami Gordiem Howem a Sidem Abelem přezdívaný "Production Line", jehož členové v sezoně 1949/50 skončili na prvních třech místech bodování celé soutěže. Lindsay v tomto ročníku získal svou jedinou Art Ross Trophy za vítězství v produktivitě NHL.

Dlouholetý kapitán Detroitu v elitní lize odehrál 1068 zápasů, v nichž si připsal 379 gólů a 472 bodů. Stanley Cup získal Lindsay v letech 1950, 1952, 1954 a 1955 a jedenáctkrát za sebou si zahrál v Utkání hvězd.

V 50. letech stál Lindsay společně s obráncem Dougem Harveym v čele malé skupiny hokejistů, kteří se snažili omezit moc majitelů klubů vytvořením hráčské unie. Jeho vzpoura proti do té doby téměř neomezeným vládcům nad osudy hráčů vedla v roce 1957 k jeho výměně z Detroitu do Chicaga, kde ukončil v roce 1960 kariéru. O čtyři roky později se ještě na jednu sezonu Lindsay vrátil do Detroitu, aby definitivně dal NHL sbohem v dresu svého milovaného klubu. Hned o rok později byl uveden do hokejové Síně slávy.

Po skončení kariéry Lindsay působil jako prezident hráčské unie, byl také generálním manažerem Red Wings a krátce i trenérem. V roce 2010 na jeho počet hráčská asociace NHLPA přejmenovala dosavadní Lester B. Pearson Award pro nejlepšího hokejistu sezony na základě hlasování hráčů na Ted Lindsay Award.